在上一年的全国大赛中取胜的主人公·小野田坂道所属的总北高中。组建队伍的前辈们纷纷毕业、引退，作为新世代的队伍开始进发的他们，在互相刺激、支持、提升的过程中，顺利打入以连霸为目标的全国大赛。之后，决战之时到来。以夺回王座为目标的对手箱根学园、拥有怪物选手御堂筋的京都伏见以及全国的强豪们齐聚一堂，以优胜为目标展开激烈交锋！所有选手各自心怀的想法。身为直线奔驰的竞速选手，身为征服山路的攀登者，以及身为将队伍导向胜利的王牌……通向各自荣誉的终点线——“GLORY LINE”，最先通过的人究竟会是谁——？

这是从异世界传承下光辉的姓名与竞跑能力的“马娘”、长久以来与人类共存着的世界的故事。从乡下转学到大都市的训中学园的马娘·特别周，与同学们互相切磋、赌上“日本第一马娘”的称号，目标：在“Twinkle系列”中的胜利！

本片为《飙速宅男 新世代》（第三季）的重编版剧场动画。

主要围绕日本古代民间故事、日本神话来讲述。每一集中有三个故事，每个故事都有其中的意义。这部动画的颜色饱满，画面优美，人物也十分可爱，活泼，景物也描绘十分生动，是一部非常适合全家老少的动画。

总北高中自行车竞技部所属的一年级生·小野田坂道，与同年级的今泉俊辅和鸣子章吉、三年级的金城真护、卷岛裕介、田所迅一同以“Team总北”的身份在全国大赛中出场。他们突破了与王者·箱根学园以及京都伏见等对手学校的激烈比赛，漂亮地获得了综合优胜。那样炎热的夏天也已过去，三年生即将引退，总北以“新世代”的队伍在全国大赛中连霸为目标，终于开始进发！

公元2016年——。在釜谷市的天万神社做着巫女工作的初中2年生，皇缠。自幼与母亲分别的她，长年被寄养在祖父母的家中，从三个月前开始终于和父亲伸吾一起生活。也许是因为有过这种境遇的缘故，缠向往着平凡而安稳的日常。

心中雀跃不已——！王者陷落，迎来波澜起伏时代的中学女子乒乓球界。来到雀原中学的转学生·旋风小依，卷起了一阵新风……！？少女们的灼热乒乓球物语开幕！！

高三的十月下旬，神原骏河向高中三年级的阿良良木历介绍了一位转校生——忍野扇。放学后，忍野扇说起了一些奇怪的事情。她曾转学过很多次，并将每一次到过的校舍都画成地图。他发现三楼的视听室被拉长，也许有隐藏的房间。扇和历发现了隐藏的房间，进去后里面有停止的时钟和推不动的门窗，一切就像停止了一样…这是解开阿良良木历构成之谜的物语，也是知晓一切起点的物语。

在近现实世界的日本，有一位看似平凡的少女黑衣麻陶，开始了她新一年的中学生活。这时，一位名为小鸟游优美的同班同学吸引了她的注意。对方起初不欲作深层交往，后来却因为彩虹小鸟的话题，而被麻陶见到了小鸟游受委屈的一面……充满怪异的世界中，一群人生活于眼泪般蔚蓝的天空之下，每天都如同战士般进行着明争暗斗，仿佛正为他人承受遇到的苦恼与混乱不堪的思绪……

在一次草野球的比赛当中，一个具有棒球细胞的美少女早川凉出现，她的球技恰巧被如月女子高校的理事长冰室桂子给发掘，认定她就是那男人（早川英彦）的后代。于是，为了爱，为了梦想，冰室桂子不顾董事会的反对，向媒体正式宣布如月女子高校要成立硬式棒球社，也改变了早川凉等人的命运……从此，如月女子高校将迈向甲子园之路。